Stämningen i Ponyville har varit spänd ända sen Moon-familjen flyttade in på Hästskohöjden. Sweetie Belle, Apple Bloom och Scootaloo har äntligen blivit vänner med Lilymoon och Ambermoon, men hela byn verkar vara emot vänskapen. Efter att djuren på Fluttershys djurreservat blivit vettskrämda av något så skyller alla återigen på fölens nya vänner. Men Sweetie Belle har en känsla av att det är någonting annat som är fel. Särskilt eftersom hon drömt en mardröm om en otäck varelse i Everfree-skogen.

När fölen är på möte hos prinsessan Twilight Sparkle dyker plötsligt flera ponnyer från byn upp utanför slottet. Alla har blivit skrämda av en märklig varelse! Har det verkligen något med Lilymoon och Ambermoon att göra ...?

Penumbra Quill började skriva om mysterierna i Equestria efter att hon mötte ett spöke på ett av sina uppdrag som reseskribent. Nu bor hon precis utanför Ponyville och rapporterar om alla läskiga och mystiska händelser som hennes läsare kan tänkas vilja höra om.

I Ponyvillemysterierna får vi följa Cutie Mark Crusaders - Apple Bloom, Sweetie Bell och Scootaloo - när de ger sig ut för att hitta sanningen bakom Ponyvilles mysterier, legender och spökhistorier.